黃色的藍(lán)藻水華
藍(lán)藻水華(cyanobacterial blooms)通常被定義為，富含N、P 等營養(yǎng)鹽的水體，在適宜的溫度、光照和風(fēng)速等環(huán)境條件下，水體中的藍(lán)藻大量繁殖，往往形成肉眼可見的藍(lán)藻群體顆粒，使水柱的透明度發(fā)生明顯改變，從而對水體生態(tài)環(huán)境造成危害或潛在危害的一種現(xiàn)象。藻類細(xì)胞所呈現(xiàn)的顏色，是其所含光合色素的綜合表現(xiàn)，與其細(xì)胞所含光合色素的組成和含量直接相關(guān)。藻類光合色素是指在光合作用過程中捕獲光能，并將光能轉(zhuǎn)化為化學(xué)能的一類化學(xué)物質(zhì)。根據(jù)其分子結(jié)構(gòu)可以分成葉綠素(Chlorophylls)、類胡蘿卜素(Carotenoids)和藻膽蛋白三大類(Phycobiliprotein)。藍(lán)藻細(xì)胞內(nèi)色素主要包括葉綠素、藻藍(lán)素和藻紅素，故較少吸收藍(lán)綠光，因而主要呈現(xiàn)藍(lán)綠色。為此，藍(lán)藻也常被稱為藍(lán)綠藻(blue green algae)，藍(lán)藻水華也以藍(lán)綠色的水色為主。
隨著藍(lán)藻水華關(guān)注度的不斷提升，尤其是監(jiān)測和研究的不斷深入，經(jīng)常在水體中發(fā)現(xiàn)黃綠色和黃色的藍(lán)藻水華（圖1）。Cai等于2014年10月發(fā)現(xiàn)，以微囊藻為優(yōu)勢種的太湖藍(lán)藻水華從7月的藍(lán)綠色變?yōu)辄S色。國外，關(guān)于黃色藍(lán)藻水華的文獻(xiàn)也較少。2000年，新西蘭的一個富營養(yǎng)湖泊Rotoehu湖，大量的微囊藻變成了芥末黃色。有些人認(rèn)為這可能是另一種藻種導(dǎo)致的顏色變化，但微囊藻活體樣本呈黃色且占絕對主導(dǎo)地位。這種現(xiàn)象存在很長時間，在西班牙也出現(xiàn)了這種現(xiàn)象，主要是由藍(lán)藻門的賴格烏龍藻Woronichinia naegliana水華導(dǎo)致。此外，2002年Krienitz等觀察到了以魚腥藻（長孢藻）為主的Victoria湖黃色藍(lán)藻水華，以及2005年Santos等報道在葡萄牙亞速爾群島Sete-Cidades湖發(fā)現(xiàn)以微囊藻屬為優(yōu)勢種的黃色藍(lán)藻水華。
圖1 黃色的藍(lán)藻水華
(圖片來自https://www.algaehub.cn)
目前，對于黃色藍(lán)藻水華的成因尚無統(tǒng)一的結(jié)論。本文擬重點分析太湖黃色藍(lán)藻水華案例，并通過綜述國內(nèi)外其他湖泊水體黃色藍(lán)藻水華案例，探究黃色藍(lán)藻水華的成因。
1 案例分析
1.1 中國太湖
限于以往的觀測手段、范圍和頻次等，以及對于這一現(xiàn)象的認(rèn)識，記錄和開展相關(guān)研究的資料不多。實際上，太湖的黃色藍(lán)藻水華是一種非常常見的水華現(xiàn)象。近年來，尤其是隨著無人機(jī)技術(shù)在藍(lán)藻水華監(jiān)測預(yù)警中的不斷發(fā)展和運用，近地飛行后獲取大量的水華照片，逐步引起了科學(xué)家和政府管理部門的重視。
2022年2月26日，無錫市生態(tài)環(huán)境局在太湖梅梁灣沿岸及其周邊河道發(fā)現(xiàn)較大面積的黃色藍(lán)藻水華。隨后，2022年3月2日至4日江蘇省無錫環(huán)境監(jiān)測中心開展深入調(diào)查和研究，發(fā)現(xiàn)引起本次水華的物種是太湖冬春季常見物種長孢藻 Dolichospermum，優(yōu)勢度大于99.9%。針對圖2在黃色藍(lán)藻水華出現(xiàn)的區(qū)域設(shè)置了5個點位，現(xiàn)場和理化數(shù)據(jù)詳見表1。
圖2 長孢藻引起的黃色藍(lán)藻水華
(A, 2022年2月26日無人機(jī)監(jiān)測圖；B, 2022年3月2日現(xiàn)場人工監(jiān)測；C, 2022年3月2日無人機(jī)監(jiān)測圖；D, 2022年3月2日黃色藍(lán)藻水華優(yōu)勢種，水華長孢藻)
由表1可知，調(diào)查期間黃色藍(lán)藻水華的聚集區(qū)域主要分布在太湖沿岸，且湖體中也有少量分布。因此岸邊聚集不是其分布特征，這主要與氣象條件有關(guān)。同時，由于樣本采自太湖沿岸藍(lán)藻水華聚集區(qū)的表層，因此葉綠素a最低值也超過了100 μg/L，均值更是高達(dá)369 μg/L，可見水體中的生物量較大。同時，由于水體中較大的生物量，藻源性的N和P貢獻(xiàn)也較大，總氮和總磷的均值分別高達(dá)3.87和0.15 mg/L。水體溫度均值為14.6℃，藻類已經(jīng)逐步開始繁殖，生物量達(dá)到一定程度后，加之適宜的氣象條件，極易形成藍(lán)藻水華。
表1 2022年3月2日調(diào)查的現(xiàn)場和理化參數(shù)
2018年9月14日11時16分EOS/MODIS衛(wèi)星遙感影像顯示，全太湖藻類聚集面積約為475 km2。如圖3所示，在梅梁湖附近水域，發(fā)現(xiàn)同時出現(xiàn)藍(lán)綠色、橙黃色和暗黃色的藍(lán)藻水華聚集。現(xiàn)場水溫26.7℃，pH值9.30，溶解氧10.93 mg/L(飽和度136.3%)，可見藻類處于大量增殖階段。樣本采集后，經(jīng)顯微鏡鏡檢分析藍(lán)藻水華優(yōu)勢種主要為微囊藻Microcystis spp.，優(yōu)勢種類為水華微囊藻、魚害微囊藻、片狀微囊藻和惠氏微囊藻，合計80.0%以上, 詳見圖4。
圖3 微囊藻引起的黃色藍(lán)藻水華
(A, 藍(lán)綠色的藍(lán)藻水華；B, 橙黃色的藍(lán)藻水華；C, 暗黃色的藍(lán)藻水華；D, 太湖藍(lán)藻水華衛(wèi)星遙感監(jiān)測圖)
圖4 水華藍(lán)藻優(yōu)勢種顯微圖
(A, 水華微囊藻；B, 魚害微囊藻；C, 惠氏微囊藻；D, 片狀微囊藻)
在2018年9月14日太湖黃色微囊藻水華調(diào)查中，分別取5個點位的藻類樣品進(jìn)行了色素組成分析實驗。其中，1#、2#和3#為黃色水華樣本，4#和5#為藍(lán)綠色水華樣本。由圖5可知，5個點位的藻類在主要色素組成方面并無明顯的差異；但通過測定樣品中色素的相對含量可知，1#、2#和3#點位中藍(lán)藻的特征色素玉米黃素(Zeaxanthin)濃度明顯大于葉綠素a(Chlorophyll-a)，而4#和5#點位中藍(lán)藻的葉綠素a濃度明顯大于玉米黃素。這表明細(xì)胞中不同色素的含量有所差異，從樣品的外觀來看，1#、2#和3#點位樣品的顏色顯得偏黃，而4#和5#點位樣品顯得深綠。
圖5 反相高效液相色譜對混合標(biāo)準(zhǔn)光合色素的色譜分析圖
(A~E, 色譜分析圖；F, 樣本)
綜上所述，在中國太湖經(jīng)常可以監(jiān)測到冬末春初的長孢藻水華，以及夏秋季的微囊藻水華，這些藍(lán)藻水華均可以呈現(xiàn)黃色。實際上，太湖黃色的藍(lán)藻水華在四季均可出現(xiàn)，只是限制于觀測手段、范圍和頻次等原因，不能及時觀測而已。值得注意的是，即使在相同時間相同水域，藍(lán)藻水華的顏色也會有很大的變化。對于形成藍(lán)藻水華的群體顆粒而言，不同的藻類群體顆粒顏色也有一定的差異，這些群體顆粒的色素組成是藻類對外界環(huán)境條件的響應(yīng)。
1.2 國際水庫和湖泊
國際上關(guān)于黃色藍(lán)藻水華報道較少。2018年8月3日，Maria Verdugo Alth？fer在ResearchGate上提問，關(guān)于西班牙某水庫黃色藍(lán)藻水華的問題。她發(fā)現(xiàn)該水庫出現(xiàn)明顯黃色水華，采集水體中的混合樣本鏡檢后發(fā)現(xiàn)，賴格烏龍藻Woronichinia naegeliana優(yōu)勢度為87.9%，細(xì)胞密度1.4×109 cells/L，為第一優(yōu)勢種(圖6)。而在上述提問的回復(fù)中提到存在黃色藍(lán)藻水華的Rotoehu湖，是新西蘭羅托魯阿群湖(Lakes Rotorua)之一，這些湖泊大多是火山型湖泊，相對集中，不同程度上均面臨湖泊富營養(yǎng)化問題。而其中的Rotoehu湖水質(zhì)也在不斷惡化中，藍(lán)藻水華也時常暴發(fā)。2020年，Thomson-Laing等針對Rotoehu湖開展了為期12周的藍(lán)藻監(jiān)測，發(fā)現(xiàn)12月到1月中旬以長孢藻Dolichospermum為優(yōu)勢種，1月份下旬以后以微囊藻Microcystis為優(yōu)勢種，存在長孢藻和微囊藻交替的演替規(guī)律。2001年，Krienitz等在Victoria湖的調(diào)查中發(fā)現(xiàn)了以魚腥藻（長孢藻）為主的黃色藍(lán)藻水華，其優(yōu)勢種主要是Anabaena flos-aquae和Anabaena discoidea。2005年，Santos等在葡萄牙亞速爾群島的Sete-Cidades湖研究發(fā)現(xiàn)，藍(lán)藻水華暴發(fā)往往從4-5月至10月，期間以銅綠微囊藻為優(yōu)勢種常在水面形成黃綠色藍(lán)藻水華。因此，從上述Rotoehu湖、Victoria湖和Sete-Cidades來看，魚腥藻（長孢藻）和微囊藻可形成黃色藍(lán)藻水華。
圖6 賴格烏龍藻Woronichinia naegeliana水華
(A-B, 呈現(xiàn)黃色的水華；C, 賴格烏龍藻×100倍；D, 賴格烏龍藻×400倍)
2. 成因淺析
目前，對于黃色藍(lán)藻水華的成因尚未有統(tǒng)一的結(jié)論。主要爭論點在于藍(lán)藻藻體是否變黃。一部分觀點認(rèn)為藍(lán)藻水華是由大量的藻類群體顆粒組成（圖7），實際上每一個群體顆粒的色素組成存在差異，因此每一個群體顆粒的顏色都不一樣。黃色藍(lán)藻水華所呈現(xiàn)的黃色主要原因是光的折射以及紅色伴生硅藻的存在，使得盡管水體中藍(lán)綠色的藍(lán)藻為優(yōu)勢種群，在觀測湖水時水色仍以黃色為主。另一部分認(rèn)為藍(lán)藻在周圍環(huán)境出現(xiàn)變化時，自身葉綠素、藻藍(lán)素合成減少，胡蘿卜素以及葉黃素占比增加，使得藻體呈現(xiàn)黃色，故而發(fā)生黃色藍(lán)藻水華。其中，主要的環(huán)境影響因子包括光照和營養(yǎng)元素（特別是氮元素）。
圖7 藍(lán)藻水華群體顆粒
(圖片來自https://www.algaehub.cn)
2.1 光照
光照強(qiáng)度能夠顯著影響藍(lán)藻細(xì)胞的色素合成。當(dāng)光照較強(qiáng)時，比如在夏季強(qiáng)烈的陽光下，尤其是陰雨天放晴后，藍(lán)藻暴露于較強(qiáng)的光合有效輻射很可能導(dǎo)致水分分解速度過快，并產(chǎn)生過多的活性氧，因此會通過合成光保護(hù)色素類胡蘿卜素以防止氧化損傷光系統(tǒng)。類胡蘿素在色素組成中比例上升，導(dǎo)致藍(lán)藻在感官上呈現(xiàn)偏黃的狀態(tài)。當(dāng)光照較弱時，缺乏陽光或營養(yǎng)可能會影響藍(lán)藻生長甚至衰亡，孟澤婧等的模擬實驗推斷，在自然條件下綠色的新鮮藍(lán)藻會逐步降解為黃綠色、淺黃色和白色，其中在衰亡3天后會釋放大量的藻藍(lán)色素，這也解釋了藍(lán)藻衰亡過程中發(fā)黃的原因。
此外，Sidler研究表明，不同光質(zhì)下細(xì)胞藻膽體組分也會發(fā)生變化，借此可將藍(lán)藻分為3大類：1) 當(dāng)藍(lán)藻含有藻紅藍(lán)蛋白時，在不同光質(zhì)下，藍(lán)藻藻膽體的組分不變化；2) 在不同光質(zhì)下，藻膽體中色素蛋白種類發(fā)生變化。例如絲狀藍(lán)藻 Calothrix sp. PCC 7601細(xì)胞在紅光培養(yǎng)下，其編碼紅色、吸收藍(lán)綠光的藍(lán)藻藻紅蛋白基因的表達(dá)被另一種編碼藍(lán)色、吸收紅光的藻藍(lán)蛋白的基因所替代。3)在不同光質(zhì)下，藻膽體的中色素蛋白相對豐度發(fā)生變化。例如席藻屬Phormidium sp. C86細(xì)胞在綠光培養(yǎng)下藻膽體中藻紅蛋白、藻藍(lán)蛋白以及別藻藍(lán)蛋白的比例為7.3:1:1，而在紅光培養(yǎng)下，三者比例則變化為1.2:3.3:1。
2.2 水度